Clubul Sportiv Municipal Oradea a luat ființă în anul calendaristic 2003. Prima secție sportivă a acestei structuri a fost cea de handbal masculin.
Echipa de handbal a debutat în cel de-al 2-lea eșalon al țării, dar a obținut promovarea în eșalonul de elită, acolo unde a evoluat pentru un sezon. CSM Oradea a retrogradat înapoi în liga a 2-a, acolo unde a avut numeroase sezoane de mare succes, în care a dominat competiția.
CSM Oradea a câștigat cel de-al 2-lea eșalon handbalistic al României în 2014, 2015, 2017 și 2018. De asemenea, în 2020 și-a câștigat grupa din care a făcut parte, calificându-se la turneul semifinal, dar nu s-a prezentat. De fiecare dată, din rațiuni financiare și lipsa interesului finanțatorilor privați, secția de handbal masculin nu a putut să facă pasul spre Liga Națională, dar și-a continuat activitatea în Divizia A (al 2-lea eșalon al țării).